Abstract
Introduction: The spread of shrimp diseases
worldwide during the last two decades increased the study of factors that modify
the immune system. Aim. To review
the main factors that modify the immune system of penaeid shrimp. Development:
The factors that affect the immune system of shrimps are classified into
abiotic and biotic. Among the abiotic factors are temperature, salinity, the
pH, and the presence of nitrogenated compounds in the culture environment.
Among the biotic factors are the characterization of external and internal
microbiotas of animals, the analysis of bioactive compounds found in the
habitats, and the development of sustainable culture methods, such a as the
utilization of probiotics and the biofloc technology.
The immune system is particularly susceptible to environmental changes. The
microbiota and bioactive components can be important tools to enhance the
immune system; however, little is known about how this could be used in
practice. Conclusions: The utilization of probiotics and the biofloc technology can be very useful to enhance the
response of the immune system in practice, and to produce sustainable culture,
even when the mechanism activated to produce this effect is unknown.
Keywords: Abiotic factors, biofloc, probiotics, immune response, shrimp (Source:
MESH)
INTRODUCCIÓN
Según reportes de la FAO, el cultivo
intensivo del camarón incrementó en los últimos 10 años a un ritmo acelerado,
en comparación con el aumento que hoy percibe la captura de especímenes desde
su ambiente natural. El Sudeste asiático es la región con mayor producción de
este sector de la acuicultura, con China e Indonesia como primeros productores
a nivel mundial de camarón blanco (Penaeus vannamei) (FAO, 2018). El cultivo intensivo se
basa en recrear con un entorno artificial las condiciones del ambiente natural;
sin embargo, resulta ser un ambiente donde se alcanzan altas densidades de
animales que termina en un entorno estresante para los camarones y que
proporciona circunstancias ideales para los brotes de enfermedades. Así, el
cultivo intensivo viene acompañado con brotes de enfermedades que son un
desafío continuo para los productores de acuicultura de camarón, principalmente
las pandemias virales (mediados de la década de 1990) y más reciente
bacterianas (de 2009 a 2018) que representan la mayoría de las pérdidas por
enfermedades para los criadores de camarones (Flegel, 2019) De allí que la comprensión del
sistema inmune sea objetivo de las principales compañías productoras de
camarón, así como las investigaciones sobre defensas ante los principales
patógenos que hoy se reportan, el descubrimiento de inmunoestimulantes y
descripción de nuevas tecnologías de cultivo sostenibles.
El sistema inmune de los camarones
suele estar descrito por la variación de determinados parámetros inmunológicos
como el conteo total de hemocitos (THC), el porcentaje de cada subpoblación de
hemocitos respecto al THC (Ekasari et al., 2014; Kaya et al., 2019; Kumar
et al., 2019; Zhao et al. 2016), la actividad enzimática de
importantes enzimas vinculadas al sistema inmune como catalasa (Cardona et al., 2016), fenoloxidasa (PO) (Vaillant et al., 2020), peroxidasa, lisozima y superóxido dismutasa (SOD)(Campa-Córdova, Hernández-Saavedra, y Ascencio, 2002). Además, se consideran importantes para describir el estatus
inmunológico del camarón, el porcentaje de fagocitosis de los hemocitos
totales, el perfil de oxidativo (descrito a través de la capacidad total de
antioxidantes (TAOC), y la proporción de glutatión reducido respeto al
glutatión oxidado) (Cardona et al., 2016; Xu y Pan 2013; Zhao et al.,
2016).
Muchos informes discuten sobre el
efecto de factores ambientales en el sistema inmune del camarón, en condiciones
de cultivo intensivo. Sin embargo, la mayoría de estos estudios se
desarrollaron con tratamientos de corta duración y agudos (Knapp et al., 2019). Es conocido que factores ambientales tales como la
temperatura, el oxígeno disuelto, el pH del agua y los niveles de salinidad
afectan el sistema inmune de los crustáceos (Rodrıguez y Le Moullac, 2000). En general, como resultado
del estrés ambiental, la expresión de genes del camarón relacionados con la
inmunidad se ve afectada (Aoki et al., 2011). Estos factores ambientales pueden dividirse en factores
abióticos y bióticos. Dentro de los factores abióticos destacan la temperatura,
la salinidad, el pH y la concentración de compuestos nitrogenados (como amonio,
nitritos y nitratos). Por otra parte, dentro de los factores bióticos se
encuentra la composición de la población de microalgas y la microbiota propia
del exoesqueleto e intestino de los camarones, que también modifican la
respuesta del sistema inmune de los camarones (Millard et al., 2020).
En los últimos años varias
estrategias, entre ellas el uso de probióticos, permite incrementar la
velocidad de crecimiento y la sobrevivencia de los animales y que disminuya la
incidencia de enfermedades y de los efectos estresantes de las condiciones de
cultivo. Los probióticos, definidos como "microorganismos vivos que,
cuando se administran en cantidades adecuadas, confieren un beneficio para la
salud del huésped" (Hill et al., 2014). Los probióticos promueven el
crecimiento y previenen enfermedades en el cultivo del camarón de forma que se
consideran alternativas ante el uso de antibióticos Si bien el conocimiento
sobre el mecanismo de acción de los probióticos es limitado, existe una fuerte
evidencia que muestra que pueden conferir efectos probióticos a través de la
exclusión competitiva de bacterias patógenas, contribución de nutrientes y
enzimas a la digestión del camarón, mejora de la respuesta inmune del camarón y
efectos antivirales (Hoseinifar et al., 2018;
Knipe et al., 2020; Kumar et al., 2016; Li et al., 2018;
Ringø 2020).
Entre las tecnologías más empleadas
en la actualidad por la acuicultura, se encentra el cultivo de camarones en
sistemas de Biofloc. El mismo se define como una
agregación conglomerada de comunidades microbianas (flóculos) integrada por
fitoplancton, bacterias y materia orgánica particulada viva y muerta,
suspendida en el agua del estanque (Collazos-Lasso y Arias-Castellanos, 2015). Estas partículas engloban material orgánico particulado,
sobre el que se desarrollan microalgas, organismos microscópicos diversos
(protozoos, rotíferos, hongos, oligoquetos), en particular una gran diversidad
de bacterias heterotróficas) (Avnimelech, 2009). El objetivo del presente trabajo es
revisar los principales factores que modifican la respuesta inmune en camarones
peneidos.
DESARROLLO
Factores abióticos que modifican la respuesta
inmunológica
Temperatura
La temperatura es un factor ambiental
importante que contribuye al éxito de la acuicultura, frente a variaciones de
la temperatura ocurren fluctuaciones en los parámetros inmunológicos de los
camarones. El camarón peneido más cultivado, P. vannamei, es capaz de tolerar amplias variaciones en
temperatura, que van de 7.5 a 42.0 0C (Kumlu, Türkmen, y Kumlu, 2010). Sin embargo, a pesar de que la
temperatura es un parámetro ampliamente especificado, en casi todos los
cultivos experimentales existe poca bibliografía que permita llegar a un
consenso sobre el verdadero el rango de temperaturas óptimo; de allí que no
esté claro si este amplio rango de temperatura es representativo de los
sistemas de acuicultura intensiva y extensiva a una escala mundial más amplia (Millard et al., 2020).
Ante fluctuaciones de la temperatura
en los sistemas de cultivos varía la expresión de genes relacionados con la
expresión de componentes del sistema inmunológico. Wang y colaboradores (2020)
demostraron que con la disminución está por debajo de 13 0C,
disminuyó significativamente la expresión de TLR, IMD, proPO
y Casp3, mientras que aumentó la expresión de Muc-3A, Muc-5AC, Muc-17, IAP, p53,
HSP70, MT y Fer. Con la reclimatización
del cultivo de camarones a 28 0C se logró una reposición de los
valores de expresión de los genes estudiados al mismo nivel que antes de
someter a los camarones a los cambios de temperatura (Wang et al., 2020). Por otra parte, un estrés térmico a
altas temperaturas provoca un aumento de la expresión de proteínas de choque
térmico (Hsp70), necesarias en camarón para respuesta contra patógenos virales
como el virus WSSV (Yuan et al., 2017). Sin embargo, otros parámetros
inmunológicos como el conteo total de hemocitos, la actividad de fenoloxidasa, la actividad de superóxido dismutasa y el
estallido respiratorio decrecieron significativamente tras pasar 24h horas a 32
0C en P. vannamei. Además, la
sensibilidad a Vibrio alginathus, aumentó con
reducción de la capacidad fagocítica de los hemocitos (Cheng, Wang, y Chen, 2005). Para estos estudios la temperatura que propició el mayor
valor de los parámetros inmunológicos fue 28 0C para el cultivo de P.
vannamei.
Salinidad
Los camarones peneidos
son eurihalinos, esto significa que pueden adaptarse y sobrevivir en una amplia
gama de condiciones de salinidad (Mudagandur et al., 2016). Las condiciones óptimas de salinidad para los camarones peneidos varían de manera diferente para entre las
especies. Penaeus monodon
puede tolerar una salinidad baja de 5 psu hasta
condiciones de salinidad alta de 40 psu, tiene un
rango óptimo de salinidad (15-25 psu) para las
mejores tasas de crecimiento. Mientras que los juveniles de P. vannamei tienen un crecimiento y una supervivencia
óptima en un rango de salinidad de 33 a 40 psu (Mudagandur et al., 2016).
Existe una relación entre la
salinidad y la presencia de infecciones hipodérmicas y necrosis en los órganos
hematopoyéticos en el camarón tigre P. monodon. La
baja salinidad induce en camarones cambios en la presión osmótica de la
hemolinfa, mientras que en M. japonicus induce
un aumento en el consumo de oxígeno para ajustar la osmolaridad. En P. schmitti la reducción de la salinidad no induce
alteración en la concentración de proteínas totales y en la actividad
peroxidasa pero disminuye la concentración de glucosa y la actividad PO
acompañado de edema en las branquias (Lamela et al., 2005). A altos valores de salinidad
(mayores a 25 psu), el camarón se encuentra con
mayores dificultades de mantener una respuesta inmune regular, por lo que es
más susceptible a las infecciones de virus como WSSV (Joseph y Philip, 2007). A bajos valores de salinidad (2.5 – 5 psu),
P. vannamei mostró una significativa
disminución de parámetros inmunológicos como la actividad PO, síntesis de ROS,
actividad de superóxido dismutasa SOD y de lisozima (Lin et al. 2012). También a bajos niveles de salinidad, en periodos largos de
exposición, los parámetros inmunológicos como THC, actividad fagocítica y fenoloxidasa mostraron un decremento significativo, así
como la resistencia frente a desafíos con Vibrio alginolyticus
(Wang y Chen, 2005). Por otra parte, en 2010 se corroboran estos datos al
evidenciar una disminución de los parámetros respuesta inmune innata en P. vannamei a bajos valores de salinidad en desafío
también con V. alginolyticus (Li,
Yeh, y Chen, 2010)
El cultivo de P. vannamei en agua dulce o en condiciones de baja
salinidad es una alternativa para el cultivo en tierra. Los que apoyan este
cultivo se basan en el mayor tamaño que alcanzan los animales en condiciones de
baja salinidad, respeto a agua salada. Estas condiciones de baja salinidad
afectan el estado fisiológico e inmunológico de los animales (Lin et al., 2012). Varias alternativas se emplean para aumentar el estado de
respuesta inmune de los animales en condiciones de baja salinidad, entre ellas
destaca el uso de probióticos, con representantes de Bacillus
y Lactobacillus spp. (Liu et al., 2010; Zheng et al., 2017). Por otra parte, existe poca información sobre el uso de la
tecnología de flóculos biológicos (biofloc) para
mejorar el estatus inmunológico de camarones en condiciones de baja salinidad.
Oxígeno disuelto
Dentro de los sistemas acuáticos, las
concentraciones de oxígeno disuelto (OD) son heterogéneas, y fluctúan según los
factores físicos, químicos y biológicos del área circundante con variaciones
diurnas, con disminución durante la noche debido a la respiración continua de
la vida acuática en ausencia de fotosíntesis. El oxígeno se agota cuando la
demanda supera la producción autóctona de microorganismos fotosintéticos y
puede ser impulsado por factores antropogénicos, incluido el enriquecimiento
excesivo del agua con nutrientes (por ejemplo, compuestos de fósforo);
generalmente a través de la escorrentía de aguas superficiales de los sitios
agrícolas cercanos y la eutrofización posterior (Millard et al., 2020).
Las mediciones in situ de la
concentración de OD en estanques están limitadas con estudios a escala de
estanques que informan niveles de OD que oscilan entre 2,9 y 5,0 mg/L. Sin
embargo, la evidencia sugiere que las concentraciones de OD se reducen
significativamente después de fuertes lluvias (Zhang et al., 2016). Los camarones peneidos son oxirreguladores, lo que significa que son capaces de
mantener activamente su concentración interna de O2
independientemente de la presión parcial de O2 ambiental, hasta un
umbral crítico (Herreid II, 1980). Por debajo de este umbral, su
tensión crítica de oxígeno (PCRIT; que depende de la temperatura y la etapa de
vida), el consumo de O2 se convierte en el factor limitante de la
tasa metabólica.
La ausencia prolongada de suficiente
OD también conduce a un aumento del metabolismo anaeróbico, para mantener la
supervivencia (Kulkarni y Joshi, 1980). Los factores de transcripción
sensibles al oxígeno (incluidos los factores inducibles por hipoxia (HIF)) son
responsables de inducir una amplia gama de cambios en la expresión génica
cuando se reducen las concentraciones celulares de O2 para mejorar
la supervivencia en condiciones hipóxicas. Hasta la fecha, HIF-1 en P. vannamei (Soñanez-Organis et al., 2009) está relacionado con el aumento de la carga viral en
camarones (Miranda-Cruz et al., 2018) durante la infección por WSSV (Millard et al., 2020).
Camarones expuestos a condiciones de
hipoxia mostraron bajos valores de transcritos de cMnSOD
y una actividad de superóxido dismutasa (SOD) inferior en branquias y
hepatopáncreas. Además, la producción del anión superóxido por los hemocitos
mostró un decremento en las mismas condiciones (García-Triana et al., 2010). Dantzler y Burnett (2001), también asocian a
la disminución de la respuesta inmune en condiciones de hipoxia, por inhibición
de la actividad antibacterial de los hemocito (Dantzler, Burnett, y Burnett, 2001), y otros parámetros inmunológicos como: el total de
hemocitos THC y la actividad antibacterial (Jiang y Pan, 2005). La susceptibilidad ante patógenos oportunistas también
aumenta en condiciones de hipoxia (Burgents et al., 2005) además de un decremento de la
respuesta inmunitaria (Zenteno-Savín et al., 2006).
Hipercapnia y pH
La hipercapnia hace referencia a la
elevación de los niveles de CO2, (1.4-1.8 kPa) en sistemas
acuáticos, producto de la oxidación completa de compuestos carbonatados en
sistemas biológicos (Metzger et al., 2007). Los altos niveles de CO2
en agua puede provocar un decremento del pH en el medio, y causan importantes
alteraciones fisiológicas como la disminución del crecimiento; por lo que el
cultivo del camarón se mantiene en un rango de pH entre 7.8 y 8.3, gracias a la
adición controlada de NaOH, CaO y Ca(OH)2 (ASEAN, 1978).
Bajos valores de pH, en condiciones
continuas, pueden deteriorar el exoesqueleto de los crustáceos, haciéndolos
débiles y más susceptibles a la depredación e infecciones. Millard y
colaboradores (2020) destacaron que existe discrepancias en cómo los rangos de
variación del pH, favorecen o no el proceso de infección. Las contradicciones
sobre los rangos de pH y su función ante la sensibilización de patógenos es
probable que estén debidas a los diferentes métodos de determinación utilizados
(Millard et al., 2020). En condiciones de largos periodos de estrés por bajo
pH se reportó una disminución en las expresiones de genes relacionados con el
sistema inmunológico, incluido el factor antilipopolisacáridos,
lisozima, proteínas Toll
y proteína hemocítica-glutamina gamma-glutamiltransferasa, y se regularon negativamente y los
tejidos del intestino se distorsionaron (Valencia-Castañeda
et al., 2018). Además, los parámetros inmunológicos decayeron como
resultado de largos periodos de exposición a tantos altos como bajos valores de
pH. El intervalo 8-8.5 es el rango óptimo para los mayores valores de la
respuesta inmune. Así, con una variación de 0.5, ya sea por incremento o
disminución, existe un decremento de parámetros inmunológicos como THC,
actividad de fenoloxidasa, actividad bacteriolítica y
actividad antibacterial (Lu-Qing, Ling-Xu y Jing-Jing, 2005). Por otra parte, condiciones de hipercapnia mostraron una
mayor distribución de Vibrio campbellii en la
hemolinfa y órganos internos de P. vannamei (Burgents et al., 2005). Sin embargo, existen pocos estudios sobre la incidencia de
este factor en parámetros específicos del sistema inmune de camarón.
Compuestos nitrogenados
Dentro de los ecosistemas de
estanques (particularmente aquellos que están completamente encerrados), las
concentraciones de amoníaco (NH3), nitrito (NO2 -)
y nitrato (NO3 -) a menudo exceden los niveles naturales.
Fundamentalmente, debido a la degradación del exceso de alimento y desechos
metabólicos excretados por los animales de cultivo (Nhan et al., 2006). Así los mayores valores de compuestos nitrogenados
están relacionados con el tiempo de alimentación, fertilización y acumulación
de sedimentos (Millard et al., 2020)
En general, la toxicidad de NH3,
NO2- y NO3- en los crustáceos varía
según la etapa de desarrollo, con mayor potencia y, a menudo, las mayores
diferencias en tolerancia reportadas durante las etapas larvaria y juvenil. Las
concentraciones elevadas de estos compuestos tienen impactos fisiológicos
similares en los camarones peneidos, incluida una
ingesta reducida de alimento, un desarrollo más lento, tasas de crecimiento
significativamente menores a pesar del aumento de la frecuencia de muda y daño
a las branquias que incluyen recubrimiento y obstrucción, pérdida de estructura
y pérdida de función (Furtado et al., 2015; Millard et al.,
2020).
La exposición al estrés nitrogenado
da como resultado respuestas inmunológicas en algunos crustáceos, incluida la
reducción del THC debido al daño oxidativo y la apoptosis (Xian et al., 2011), y cambios significativos en la expresión de muchos
genes que se cree que desempeñan un papel en la apoptosis y la inmunidad (Lu et al., 2016). Estos resultados sugieren que la
exposición prolongada a compuestos nitrogenados que pueden ocurrir en estanques
de camarones aumenta la susceptibilidad a la infección por WSSV (Kathyayani et al., 2019). En exposiciones de concentraciones subletales de nitrito
durante 24 horas las actividades de SOD, catalasa y glutatión
peroxidasa, disminuyeron respecto a la concentración estándar de nitrito en el
medio. En general estos resultados mostraron que un desequilibrio entre las
fuerzas pro oxidantes y las defensas antioxidantes es uno de los mecanismos de
toxicidad del nitrito en el camarón (Wang et al., 2004). También
se observó una baja resistencia a patógenos, acompañada de una disminución de
parámetros inmunológicos como THC y la actividad de fenoloxidasa
con altas concentraciones de nitrito (Tseng y Chen, 2004). Otros autores, demostraron que existe
una mayor susceptibilidad a la infección bacteriana (Chand y Sahoo, 2006; Cheng, Liu, y Chen, 2002; Tseng y Chen, 2004).
Dentro de los compuestos nitrogenados
el amonio es uno de los principales factores limitantes en los sistemas de
cultivo de camarón, con rápido incremento de la mortalidad y, por tanto,
pérdidas económicas (Sun et al., 2018). Niveles elevados de amonio,
alrededor de 13.9 mg/L, potencian un deterioro progresivo de las branquias como
edemas, inflamación (infiltración de hemolinfa y hemocitos), melanización y necrosis. (Fregoso-López et al., 2018). Además, se reportan en juveniles,
que valores de 20 mg/L, causan un deterioro consistente en la mucosa
intestinal, que termina en necrosis (Duan et al., 2018). También, valores por encima de 20
mg/L causan un estrés oxidativo e inducción de la apoptosis en la
hepatopáncreas en etapas adultas (Liang et al., 2016). Por otra parte, se reportó
que los niveles elevados de amonio en cultivos de camarones, suprimen la
respuesta inmune a través de la inhibición de la actividad fenoloxidasa
(PO) y de la inhibición de la actividad fagocítica, demostrándose una
disminución de más del 60 % de la expresión normal del gen proPO
(Sun et al., 2018). Además, el estrés sostenido de
amonio, involucra la supresión de otros factores inmunológicos como el conteo
total de hemocitos (THC), actividad antibacterial a
través de vías basadas en segundos mensajeros como AMPc, Calmodulina y GMPc (Zhang et al., 2018), todo ello condiciona a que el
estrés por altas concentraciones de amonio produzca un aumento de la
sensibilidad a patógenos (Cui et al., 2017). La gravedad de las
infecciones bacterianas aumenta en presencia de concentraciones elevadas de NH3.
Por ejemplo, la mortalidad de P. vannamei
aumentó después de la infección por V. alginolyticus
debido a la disminución de la actividad fagocítica (Liu y Chen, 2004).
Factores bióticos que afectan la respuesta inmune
Microbiota intestinal
La microbiota intestinal está
descrita como el 'nuevo órgano' en el animal con importantes efectos sistémicos
(McFall-Ngai et al., 2013), como la digestión, el metabolismo nutricional y en
componentes del sistema inmune (Akhter et al., 2015). Debido a la interacción constante entre el sistema
digestivo del camarón y su entorno circundante (agua y sedimentos), la microbiota del intestino y el hepatopáncreas deben
participar en los mecanismos de resistencia a las enfermedades. Hasta la fecha,
existen pocos estudios sobre la microbiota intestinal en peces y camarones en
comparación con otras especies (Servin Arce et al., 2021). Un total de 111 cepas, pertenecientes
a 13 grupos taxonómicos, se aislaron e identificaron por métodos convencionales
solo en P. vannamei (Wan et al., 2006). Esta microbiota en camarones varía, en cuanto a
composición, en dependencia de los sistemas de cultivo y respecto a la
microbiota de especímenes capturados en el medio natural (Cornejo-Granados et al., 2017).
En P. vannamei,
estudios de progresión de la composición de la microbiota
de camarones desafiados con patógenos mostraron que los camarones enfermos
albergaban una red bacteriana más compleja, una mayor conectividad y taxones
más diversos en comparación con las cohortes sanas. Los taxones del intestino
se afiliaron con Verrucomicrobiales y Alteromonadales en camarones sanos, que cambiaron a Rhodobacterales, Vibrionales
y Flavobacteriales en cohortes
enfermas. Así, los potenciales de inmunidad como los niveles de SOD se
asociaron positivamente con la abundancia relativa de taxones clave (Dai et al., 2020). Sin embargo, varios otros autores sugieren que la
patogénesis puede que no esté ligada tanto a cambios de un taxón en específico,
o grupo de ellos en la población, sino a cambios en las interacciones entre los
propios microorganismos que componen la microbiota (Holt et al., 2020).
Recientemente, varios estudios
indican cómo puede ser manipulada ya sea directa o indirectamente la microbiota bacteriana a través de factores endógenos y
exógenos para potenciar la resistencia ante patógenos en camarón. Entre los
factores más descritos se encuentran la salinidad, la concentración de especies
del azufre, los componentes de la dieta, temperatura y el propio estadio de
desarrollo de los camarones (Li et al., 2018). Sin embargo, muchas cuestiones importantes sobre cómo
desarrollar métodos prácticos para el balance óptimo de la composición de la microbiota y por tanto su potencial uso como
herramienta de cultivo no están completamente dilucidadas.
Componentes bioactivos
Además de ser una fuente de alimento
complementario, las microalgas poseen compuestos bioactivos (carotenoides),
como la fucoxantina, que ayudan en el desarrollo del animal y contribuyen al
sistema inmunológico (Shah et al., 2018). P. vannamei alimentado con
dietas comerciales enriquecidas con Dunaliella
sp.
incrementaron la respuesta inmune de los animales desafiados con el virus de la
mancha blanca (Anaya-Rosas et al., 2019). Los rotíferos son consumidores
primarios y por lo tanto absorben pigmentos de microalgas, lo que permite que
estas sustancias estén disponibles para el nivel trófico superior (Cezare-Gomes et al., 2019); y por lo tanto puedan servir como inmunoestimulantes para
camarones (Wang et al., 2015). También es conocido que los extractos de Sargassum
horneri estimulan la inmunidad innata, mejoran el
rendimiento del crecimiento y regulan positivamente los genes inmunes en P. vannamei (Sudaryono, Chilmawati, y Susilowati, 2018).
Probióticos y Respuesta inmune
Hasta 2020, existen aproximadamente
20 géneros de bacterias con informes de efecto probiótico en el camarón, aunque
la mayoría de las investigaciones incluyen Bacillus y bacterias del ácido
láctico (LAB), como Lactobacillus (Knipe et al., 2021), debido en gran parte a su prevalencia y aplicación exitosa
como probióticos en mamíferos y aves de corral. Entre las formas de
administración de probióticos se encuentran: vía oral con el alimento (incluida
la bioencapsulación con vectores alimentarios vivos
como la Artemia)
(Immanuel, 2016), directamente en el agua como
cultivos purificados o esporas (Ringø, 2020), o dentro de un medio de crecimiento
fermentado, por ejemplo, Bacillus subtilis (Knipe et al., 2021). También, los
probióticos se pueden administrar en combinación con un prebiótico
complementario, 'un ingrediente alimenticio no digerible (Gibson y Roberfroid, 1995), para formar tratamientos conocidos
como 'simbióticos' que actualmente figuran entre los productos óptimos de
acción combinada ( Li et al., 2018).
Las especies probióticas a menudo se
aíslan de los intestinos de los camarones y del agua circundante o de los
sedimentos de su entorno (Knipe et al., 2021).Sin embargo, también de filtrados de residuos de frutas (Nurliana et al., 2020), cuajada (Karthik, Hussain, y Muthezhilan, 2014), soja fermentada 'Natto' (Liu et al., 2010), encurtidos fermentados (Zokaeifar, Balcázar y Saad, 2012) y los intestinos de otras
especies. Por ejemplo, en el caso de este último, hay informes de especies
probióticas de camarón Lactobacillus del tracto digestivo de pollos (Phianphak et al., 1999) y peces (Doroteo et al., 2018). Los tratamientos probióticos comerciales, que contienen en gran medida
LAB y Bacillus spp.,
con efectos probióticos en camarones (Ringø, 2020).
Entre los efectos que se buscan en
los ensayos previos a la utilización de los probióticos se encuentran: la
facilidad de cultivo, la bioseguridad (incluida la actividad hemolítica y la
susceptibilidad a los antibióticos) y su capacidad para producir enzimas
extracelulares y excluir patógenos de forma competitiva. Sin embargo, después
del aislamiento, los probióticos potenciales se seleccionan en la mayoría de
los casos basándose en el principio de exclusión competitiva (que las especies
que compiten por los mismos recursos limitados no pueden coexistir. A través de
ensayos de antagonismo bacteriano, en los que los patógenos se exponen directa
(co-cultivo) o indirectamente (productos
extracelulares) a bacterias candidatas (Knipe et al., 2021).
Es conocido el papel de los
probióticos como estimulantes de parámetros zootécnicos, así como la
supervivencia en camarones peneidos, reportándose los
primeros estudios de metaanálisis al respecto (Toledo et al., 2019). En un meta-análisis reciente, se informó sobre el
incremento de la actividad enzimática de fenoloxidasa
con el uso de probióticos pertenecientes a los géneros de Bacillus
spp. y Lactobacillus spp.
(Vaillant et al., 2020). También es reconocido que los
probióticos pueden afectar la microbiota en todo el tracto digestivo de los
camarones peneidos tener un papel importante en la
prevención de enfermedades (Imaizumi et al., 2021).
Biofloc y sistema inmune
En los camarones cultivados
en sistemas de biofloc, se muestra un incremento en la mayoría de los parámetros
inmunológicos evaluados en los ensayos. Estos
sistemas se caracterizan por el incremento de la densidad del cultivo, con
mayor productividad por unidad de área, diminución del consumo del agua, con lo
que se reducen los costos de producción (Leite et al., 2017). Se considera una tecnología
innovadora y de vanguardia para la producción acuícola superintensiva,
en el marco de las producciones sostenibles (Avnimelech,
2009).
El Biofloc es considerado como una estrategia para el control
de enfermedades por su potencial como “Probiótico“ (Emerenciano, Gaxiola, y Cuzon, 2013). Los biofloc presentan compuestos
bioactivos como los carotenoides, clorofilas, fitoesteroles, bromofenoles,
amino azúcares y compuestos anti bacterianos (Crab, 2010), a los que se les atribuyen
los mecanismos de crecimiento de peces y camarones; en la mejora de las tasas
de supervivencia, y en el desarrollo y la estimulación de algunos mecanismos de
defensa del sistema inmunológico innato de los peces y camarones. Los sistemas
de biofloc como una alternativa interesante en el
manejo de la sanidad de estas especies, por los efectos potenciadores que se
han atribuido a los compuestos bioactivos (Ju et al.,
2008).
Existen varios reportes que apuntan a
una estimulación conjunta del sistema inmunológico en camarones al ser
cultivados en sistemas de biofloc. Entre los
parámetros inmunológicos evaluados, el conteo total de hemocitos mostró un
considerable aumento en sistemas de tratamiento con fuente de carbono
complejas, como almidón de yuca, harina de arroz, salvado de trigo (y arroz) y
harina de trigo, para formación de biofloc respecto
al control de aguas claras (sin añadir fuentes de carbono) así como en la capacidad
fagocítica de estos hemocitos (Ekasari et al., 2014; Kaya
et al., 2019; Kumar et al., 2019; Zhao et al., 2016). También, la
actividad enzimática de fenoloxidasa aumenta en
aquellos cultivos desarrollados en sistemas de biofloc,
respecto a control de aguas claras (Panigrahi, Das, et al., 2020); así como la expresión de la fenoloxidasa en camarones (Tepaamorndech et al., 2020).
Otros parámetros inmunológicos
evaluados en tratamientos con Biofloc se encuentran:
actividad enzimática de superóxido dismutasa (Tepaamorndech et al., 2020), la actividad enzimática de catalasa
(Liu et al., 2018) y la actividad enzimática de
lisozima (Liu et al., 2018). En los cuales se observó un
incremento de la actividad con el uso de la tecnología de biofloc
respecto al control de aguas claras. Este mismo comportamiento se observó en
parámetros inmunológicos más generales como: la capacidad total antioxidante (Tepaamorndech et al., 2020), actividad bacteriolítica, actividad
antibacterial (Liu et al., 2018 y la proporción glutatión
reducido/glutatión oxidado (Zhao et al., 2016). Sin embargo, aún el mecanismo por
el cual ocurre la inducción del aumento de la respuesta inmune con el uso de la
tecnología de biofloc no se entiende en su totalidad.
El uso del tecnología de biofloc cambia la microbiota
que rodea al organismo, y la microbiota intestinal (Cardona et al., 2016).
Altas densidades de cultivo
Uno de los factores a tener en
consideración durante el cultivo intensivo del camarón es la densidad de
animales por volumen de agua (Kotiya y Vadher, 2021). Esta variable puede alcanzar altos valores en sitios de
cría convencionales, con condiciones adversas y difíciles para los camarones,
por aumento de productos de desecho que elevan la concentración de especies
tóxicas y además por la disminución de la calidad del agua en nutrientes y en O2
disuelto (Mena-Herrera et al., 2006). Con incrementos de la densidad de cultivo disminuye el
conteo total de hemocitos, la actividad fagocítica, las actividades enzimáticas
de fenoloxidasa, lisozima, catalasa y superóxido
dismutasa en Palaemonetes sinensis (Dong et al., 2018) . Por otra parte, estudios desarrollados en P. vannamei demuestran una disminución de la actividad de
enzimas como SOD y CAT con altos valores de densidad de cultivo, así como el
incremento de la expresión en hepatopáncreas de genes relacionados con el
estrés, como HSP70 (Gao et al., 2017). Sin embargo, existe poca información de sobre el empleo de
diferentes densidades de cultivo en camarones peneidos
(Kotiya y Vadher, 2021) y principalmente en estos de parámetros inmunológicos.
CONCLUSIONES
El estudio de los factores
ambientales, bióticos y abióticos, que afectan al sistema inmune del camarón,
aumentó con el incremento del cultivo de camarón en varias zonas geográficas y
con el uso de grandes densidades de animales para la obtención de mayores
rendimientos productivos. Los principales factores incluyen la temperatura, la
salinidad, la concentración de compuestos de nitrógeno, pH y oxígeno disuelto.
Sin embargo, en los últimos años, se evidenció un aumento en el estudio de los
factores bióticos como la composición de la microbiota
intestinal, la presencia de compuestos de producción biológica por parte
de microorganismos acuáticos, el uso de probióticos, de prebióticos y de
tecnologías sostenibles como el biofloc.
Los parámetros del sistema inmune
evaluados en la bibliografía consultada, muestran ser especialmente sensibles a
pequeños cambios de factores como el pH y temperatura. En cuanto a la
salinidad, si bien existe preferencia por el cultivo en condiciones de baja
salinidad, por los mayores rendimientos y tamaño que alcanzan los animales, los
parámetros inmunológicos disminuyen respecto al cultivo de los animales en agua
de mar. La implementación de nuevas tecnologías potencia la respuesta inmune en
el cultivo de baja salinidad, como el uso de prebióticos, probióticos,
compuestos bioactivos naturales y biofloc en
condiciones de baja salinidad.
La mayoría de los reportes revisados
se desarrollaron en cortos periodos de experimentación con tratamientos agudos
y pocos evaluaron el efecto de los mismos durante largos periodos de tiempo.
Existen muchos trabajos sobre la composición y proporción de las especies que
componen la microbiota. Sin embargo, muchas cuestiones
importantes sobre cómo desarrollar métodos prácticos para el balance óptimo de
la composición de la microbiota y por tanto su
potencial uso como herramienta de cultivo necesitan ser completamente
dilucidadas.
Si bien muchos probióticos se emplean
en la actualidad es importante destacar que el mecanismo exacto por cual
ejercen su efecto es multifactorial. Por otra parte, la tecnología de Biofloc muestra ser una prometedora tecnología como
potenciador del sistema inmunológico de camarones peneidos.
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Contribución de los autores
Concepción y diseño de la investigación: LDMR, YCB, MGS, OCF,
HCA, AAC; redacción del artículo: LDMR, YCB, MGS, OCF, HCA, AAC.
Conflicto
de intereses
Los autores declaran que no existen
conflicto de intereses.
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, Yulaine
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, Marbelys
González Salotén *