Abstract
Background: Nowadays, numerous bacterial strains, genus Bacillus,
are used as probiotics to promote the growth of cultivated aquatic organisms,
particularly in their larval stages. Aim. To conduct a review of the different applications of Bacillus
firmus in the industry, with emphasis on their use as a probiotic for
aquaculture. Development: B. firmus is a widely used beneficial
bacterium as a nematicide to protect crops, the
bioremediation of contaminated environments, enzyme production, and as a
probiotic for aquaculture. Its potentiality for shrimp culture is outstanding
for controlling diseases and water quality management in the pond. Conclusions:
Nevertheless, its specific mechanisms for shrimp culture have not been studied
broadly, which is particularly interested in providing all the benefits that
this bacterium offers to this economic sector.
Keywords: bacterium, shrimp,
culture, probiotics (Source: MeSH)
INTRODUCCIÓN
La
acuicultura es una de las actividades económicas de mayor crecimiento, que
aporta cerca del 50 % de la oferta mundial de pescado (Ramírez -Fernández, 2018). El
cultivo del camarón representa uno de los sectores más lucrativos debido a la
creciente demanda en el mercado internacional. El tamaño global del mercado del
camarón fue de 39 mil millones para fines de 2017, y se estima que para el año
2027 alcance un valor de más de 67 mil millones (FAO, 2020). El
camarón blanco es el crustáceo marino
que más se cultiva en la acuicultura, con el 75,7 % de la producción mundial de
todas las especies de camarones marinos cultivados (Toledo et al.,
2018).
Sin embargo, la intensificación de este sector expone a los organismos de
cultivo a condiciones de estrés, las cuales conducen al desarrollo de
enfermedades que causan una alta mortalidad. Ante esta situación los probióticos emergen como una alternativa viable para una
acuicultura sostenible y amigable con el medio ambiente (Toledo et al.,
2018).
Diversos
son los estudios acerca de las aplicaciones y efectos benéficos de los probióticos en la acuicultura (Peñalosa-Martinell et al. 2020; Valdes Vaillant et
al., 2020) y específicamente sobre las
bacterias del género Bacillus (Kuebutornye y Abarike, 2019). En la
actualidad, numerosas cepas bacterianas de este género se utilizan como probióticos para promover el crecimiento en organismos
acuáticos cultivados, especialmente en estadios larvarios. No obstante, el
aislamiento y caracterización de nuevas cepas cobra especial interés por parte
de los investigadores. Existe la necesidad de aislar más cepas probióticas de P. vannamei
en medios de cultivo mejorados. Además, se deben realizar más investigaciones
para secuenciar los genomas de los probióticos para
la identificación de genes funcionales, y el desarrollo de nuevos productos
enzimáticos mediante ensayos in vitro para la modulación del estado fisiológico
de P. vannamei a través de la dieta.
En este
contexto se inserta la bacteria Bacillus firmus, ampliamente utilizada
en el control de enfermedades en la agricultura y la acuicultura, de la que se
han aislado cientos de cepas de diversos entornos. El objetivo del presente
trabajo es realizar una revisión sobre las diferentes aplicaciones de B. firmus en la industria con énfasis en
su uso como probiótico en la acuicultura.
DESARROLLO
Bacillus
firmus fue identificado por Bredemann y
Werner en 1933, es Gram positiva, perteneciente al grupo I de riesgo y
reportada como GRAS (Generally Recognize
as Save) con crecimiento aerobio y formación de endosporas en forma elipsoidal. En agar sus colonias miden
de 2 a 4 mm de diámetro con bordes irregulares y consistencia gomosa. Algunas
cepas de esta especie son tolerantes alcalinos y pueden crecer en ambientes con
un pH hasta 11. Se podría decir que: debido a la similitud de las
características morfológicas con B. pumilus y B.
subtilis su identificación se basa en diferencias
fisiológicas y otras genéticas como 16S rDNA (Geng et al.,
2014).
Es
utilizada como probiótico en diferentes sistemas de producción pecuaria y en la
acuicultura; así como también numerosos estudios reportan sus efectos benéficos
en la agricultura, la biorremediación, la producción
de enzimas extracelulares y endonucleasas y en la
producción de biohidrógeno (Sinha y Pandey, 2014; d'Errico et al., 2019; Baramee et al.,
2020; Barathi et al., 2020; Bhatt et al., 2021; Huang et al., 2021).
Bacillus
firmus como probiótico
Numerosas
cepas bacterianas del género Bacillus se utilizan como probióticos
para promover el crecimiento en organismos acuáticos cultivados, especialmente
en estados larvarios. Varios estudios reconocen la actividad probiótica del B. firmus en organismos como la
tilapia del Nilo, la carpa Gibel, rotíferos y en el
cultivo del camarón blanco (Aly et al.,
2008; Li et al., 2018; Ruiz-Toquica et al., 2020). La adición de esta bacteria a la
dieta de estos organismos ha demostrado su capacidad para mejorar la
supervivencia y varios indicadores productivos, así como las potencialidades de
su empleo en la acuicultura, no obstante, no son muchos los estudios que
abordan al respecto.
En
su estudio Aly et
al. (2008) demostraron la actividad probiótica
del B. firmus en O. niloticus (tilapia del Nilo), donde
mostró efectos inhibidores contra A. hydrophila
in vitro y no causó signos de enfermedad ni mortalidad cuando se inyectó en los
peces. Sun et
al. (2013) encontraron cepas de B.
firmus provenientes del tracto digestivo de camarones sanos y demostraron
que, suministradas en el alimento aumentan significativamente la supervivencia
e inmunidad de P. vannamei
en presencia de virus del síndrome de la mancha blanca (Sun et al.,
2013). Jamali et al.
(2015) hacen referencia en su estudio al efecto benéfico como probiótico
promoviendo el crecimiento y la supervivencia en el cultivo de larvas de P. vannamei (Jamali et al.,
2015)
Otros
autores como Li et al. (2018)
evaluaron los efectos de la suplementación dietética con B. firmus (108
unidades formadoras de colonias (UFC)/g) sobre la actividad de las enzimas
digestivas en el intestino y sobre la composición bacteriana en L. vannamei. En su estudio los camarones alimentados con
una dieta que contenía B. firmus exhibieron la actividad de amilasa,
pepsina y lipasa más altas. Estos hallazgos sugieren que estos probióticos podrían mejorar la utilización de nutrientes
mejorando las actividades de las enzimas digestivas de Penaeus
vannamei y dando forma a la composición de la microbiota intestinal (Li et al.,
2018).
De
acuerdo con Ruiz-Toquica et al. (2020), B. firmus tiene tolerancia a sales biliares,
fuerte actividad fosfatasa y actividad antimicrobiana frente a patógenos como Vibrio
alginolyticus y Aeromonas
hydrophila, entre otros. Estos autores afirman
que tras su administración por tres semanas a poslarvas
de camarón (106 UFC mL-1 %202022.%20Bacillus%20firmus%20aplicaciones%20y%20potencialidades._archivos/image004.png)
día -1) causó un aumento
significativo en la tasa de crecimiento específica (TEC = 3,8 ± 0,7 % día-1),
el incremento de peso diario (ADG = 1,5 ± 0,1 mg día-1) y en la tasa
de conversión alimenticia en comparación con los controles sin adición de esta
bacteria (PBS estéril). Así mismo, la administración de B. firmus a
rotíferos después de 48 h de cultivo
causó un aumento en la tasa de crecimiento específica (TEC = 20,2 ± 1,5
% día-1), fertilidad (F = 0,4 ± 0,03 huevos individuoss-1)
y productividad (R = 16,0 ± 0,7 individuos mL-1) (Ruiz-Toquica et al., 2020).
Li et al.
(2019) proponen un enfoque novedoso acerca del mecanismo probiótico de esta
bacteria basado en su actividad anti Quorum
sensing (QS). La interferencia del QS, también
conocido como quorum quenching,
es un método alternativo al empleo de antibióticos en el control de
enfermedades en la acuicultura. Las principales moléculas de señalización o autoinductoras en el sistema QS son las acil-homoserina-lactonas
(El-Esawi et al.) producidas por patógenos gram
negativos, como A. hydrophila,
A. salmonicida y Vibrio harveyi, que regulan diversas
funciones biológicas, incluida la liberación de factores de virulencia y la
formación de biofilms de patógenos. En este estudio
los autores demostraron la capacidad del B.
firmus de interferir en la detección del QS del patógeno y atenuar
significativamente la producción de factores de virulencia de A. hydrophila,
incluida la formación de proteasa, hemolisina y biofilms
en el cultivo de la carpa gibel (Li et
al., 2019).
Propiedades
bionematicidas del Bacillus firmus
En
investigaciones recientes, B. firmus se describe y caracteriza como nematicida, como
un agente de biocontrol prometedor para el manejo
integrado en la agricultura sostenible (Huang et al., 2021).
Varios
estudios demuestran que esta es efectiva contra diferentes nemátodos de plantas y posee inhibición de la eclosión del
huevo actividad letal y parálisis en parásitos nemátodos
(Xiong et al.,
2015).
Tiene un amplio espectro de actividad, reduce la sintomatología y los daños de
diferentes tipos de nemátodos de impacto económico en
numerosos cultivos (d'Errico et al.,
2019).
Se destaca su eficacia sobre los nemátodos formadores de agallas del género Meloidogyne. También se describe su actividad
sobre nemátodos formadores de quistes (Heterodera sp.,
Globodera sp.)
y nemátodos endoparásitos migratorios como nemátodos de las raíces (Pratylenchus sp.
, Tylenchulus sp) y nemátodo espiral (Helicotylenchus sp.)
(Ghahremani et
al., 2020).
B. firmus es también
utilizado como controlador biológico de Phytophthora capsici en tomate (Lagunas-Lagunas, 2001) y como biofertilizante (Cuervo Lozada, 2010).Posee un
gran potencial para promover el crecimiento de las plantas, lo cual se demostró
en cultivos como tomate y algodón (Huang et al.,
2021).De
ahí su empleo como agente activo para nuevas generaciones de biofertilizantes y biopesticidas
que convierten a esta bacteria en un agente de control biológico por excelencia
para la protección de cultivos, con propiedades que podrían ser utilizadas
también en la acuicultura, específicamente en el cultivo del camarón.
La intensificación del cultivo de camarones es
afectada por la aparición de enfermedades causadas por virus, bacterias y,
aunque en menor grado de parásitos dentro de los que se pueden encontrar los metazoarios. Los camarones peneidos
son hospederos intermediarios de varias larvas de metazoarios
como: nemátodos, céstodos y
tremátodos, de ahí la necesidad de utilizar un
controlador biológico que permita eliminarlos.
Fijador
biológico de nitrógeno
El género Bacillus presenta una gran
versatilidad metabólica y se ha demostrado su capacidad de llevar a cabo el
proceso de fijación biológica de nitrógeno. La fijación biológica del nitrógeno
es un proceso microbiano en el que el nitrógeno atmosférico se reduce a amonio
y se incorpora a la biomasa, con lo que pasa a constituir la fuente principal
de nitrógeno para las plantas (Zlotnikov et al., 2001). Esta estrategia cobra gran interés por parte
de la comunidad científica la necesidad de aplicar estrategias amigables y
sostenibles que mejoren la productividad del suelo y la obtención de productos
en óptimas condiciones. Sin embargo, no hay suficientes fuentes que describan
el mecanismo de acción de las nitrogenasas del género
Bacillus.
En 1998 Xie y
colaboradores realizaron experimentos con muestras de suelo de las cuales
fueron aisladas endosporas generadoras de cepas con
ARA (actividad de reducción de acetileno); por lo cual, en dicho estudio se
verificó la fijación de nitrógeno en las cepas de Bacillus licheniformis, B. subtilis, B. cereus, B. pumilus, B. brevis y B. firmus (Corrales-Ramírez et al., 2017)
Se ha demostrado que B. firmus tiene la
capacidad de potenciar la actividad nitrogenasa de
microorganismos aislados de otras plantas como Dactylus
glomerata y potencia la actividad nitrogenasa del diazotrofo Klebsiella terrígena. B. firmus podría
proteger la nitrogenasa de K. terrígena del dioxígeno, ya que esta enzima se inactiva con las tensiones
de dioxígeno que normalmente existen en la atmósfera,
todo esto se puede traducir en un aumento de la cantidad de nitrógeno fijado
por la planta por lo que se reduciría considerablemente el uso de fertilizantes
nitrogenados de origen químico (Zlotnikov et al., 2001).
En
su estudio Cuervo Lozada, (2010), declara el potencial de B. firmus como fijador biológico de nitrógeno y solubilizador
de fosfato, con actividad nitrogenasa en medios
selectivos (Cuervo Lozada, 2010).
Estas
características, amplían las perspectivas de esta bacteria en cuanto a su uso
como probiótico en el cultivo del camarón donde, además de las enfermedades, se
encuentra la dificultad en el manejo de la calidad del agua; causada por la
acumulación de materia orgánica y metabolitos tóxicos, como los compuestos
nitrogenados. Aspecto que permitiría reducir el recambio del agua de cultivo,
debido a la capacidad de transformar el amonio a nitrógeno libre, eliminando su
toxicidad, análogo a lo que pasa en un filtro biológico en un sistema de
recirculación de agua.
La calidad del agua del estanque, es un punto
crítico en el proceso de cultivo y debe ser controlada en los parámetros
físicos, químicos y biológicos. Los parámetros deben encontrarse en rangos
aceptables para el buen desarrollo del camarón. En caso contrario, la población
de cultivo podría pasar a tener bajo crecimiento, proliferación de patógenos
con brotes de enfermedad, eventuales mortalidades y baja calidad del producto
final.
Biorremediación
El
empleo de B. firmus para la remoción
de metales pesados de las aguas residuales industriales demuestran la
adaptación a ambientes tóxicos, así como la capacidad de esta bacteria de
utilizar arsénico, cobalto, zinc, cadmio y mercurio de ahí que constituya una
alternativa atractiva en el campo de la biorremedación. Los microorganismos, sobre todo las bacterias fitobenéficas, son eficaces en la decoloración de
colorantes azoicos, tolerando metales y el estrés salino (Mahmood et al., 2020).
Salehizadeh y Shojaosadati,
(2003) demostraron el potencial de bioabsorción de
Pb, Cu, Zn por un nuevo polisacárido producido por B. firmus, mientras que Keung et al. (2008) informan la posibilidad
del firmus para solubilizar el Cd y el Zn. Por otra parte, Bachate
et al. (2013) la consideran un
candidato potencial para la biorremedación de
ambientes contaminados con As y Cr pues reportan la capacidad de la bacteria de
reducir el Cr (VI) y oxidar al As (III) a sus formas menos tóxicas (Bachate et al.,
2013).
En
su investigación Dino et al. (2019) la informan como capaz de biodegradar la anilina de
las aguas residuales de la industria textil, mientras que Barathi
et al. (2020) reportan la competencia
de este microorganismo para degradar altas concentraciones de tintes textiles
reactivos industriales RB160 y su capacidad para convertirlos en productos no
tóxicos para el medio ambiente.
Además
de niveles inadecuados de parámetros físicos, químicos y biológicos en los estanques
de cultivo, existen contaminantes en el agua que podrían comprometer la
producción de camarones. Entre ellos se puede incluir hidrocarburos,
plaguicidas, desechos tóxicos industriales, aguas servidas de poblaciones
cercanas y metales pesados. La exposición de los animales acuáticos a ambientes
tóxicos no solo puede provocar daños en la estructura intestinal y el sistema
inmunitario, sino que también puede afectar la estructura de la microbiota intestinal.
Los
aspectos anteriores demuestran las potencialidades de esta bacteria y de su
mecanismo de acción en la mejora de la calidad del agua en los estanques de
cultivo dónde se administra.
Producción
de enzimas
Una
de las aplicaciones más citadas en la literatura del B. firmus es la obtención de varias enzimas extracelulares como las
proteasas (Moon y Parulekar, 1993).
Las
enzimas proteolíticas ocupan un 65 % del mercado global de enzimas industriales
debido a sus múltiples aplicaciones: son utilizadas en diversos procesos
industriales tales como la producción de alimentos, productos farmacéuticos,
así como la formulación de detergentes (Annamalai et al.,
2014).
Estas, son preferidas antes que las enzimas obtenidas de plantas y animales ya
que poseen la mayor parte de las características que se requieren en los
procesos biotecnológicos industriales.
Algunas
autores refieren la capacidad de esta bacteria para producir enzimas xilanolíticas como xilanasa y
β-xiloxidasa (Fatmawati et al.,
2021) endonucleasas celulares como la ciclodextrina
glicosiltransferasa (CGTasa)
(Gawande et al.,
1998; Gawande et al., 1999; Mahat et al., 2004; Moriwaki et al., 2007; Mazzer et al., 2008; Pazzetto et al., 2011; Bueno et al., 2014), enzimas fibrinolíticas
(Seo y Lee, 2004) y xilanasas termoestables (Tseng et al.,
2002; Baramee et al., 2020).
El
uso de probióticos como promotores de crecimiento en
alimentación animal se debe principalmente a la mejora reportada en la
producción, asociada con un aumento en la digestión y absorción de nutrientes.
Algunos de los compuestos antimicrobianos sintetizados y secretados por las
bacterias probióticas son: antibióticos, ácidos
grasos de cadena corta (fórmico, acético, propiónico,
butírico y láctico), peróxido de hidrógeno, sideróforos
(compuestos quelantes) de hierro y enzimas
bacteriolíticas (lisozima), amilasas y proteasas (Pérez-Chabela et
al., 2020).
CONCLUSIONES
Las características que distinguen a Bacillus
firmus y su
utilización en diversas aplicaciones de la industria amplían sus perspectivas y
hacen de esta una bacteria con potencial probiótico en la acuicultura. A pesar
de que numerosos estudios demuestran su capacidad para la mejora de la calidad
del agua e interferencia del quorum sensing como mecanismo de acción
probiótica, no ha sido suficientemente investigado su
mecanismo específico en el cultivo de camarones, aspecto que resulta de gran
interés para poder explotar todos los beneficios que ofrece esta bacteria en
este renglón de la economía.
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Contribución
de los autores
Concepción
y diseño de la investigación: LMGL, MRP, AAC; redacción del artículo: LMGL, MRP,
AAC.
Conflicto
de intereses
Los autores declaran que no existen
conflicto de intereses.
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, Mariela Rizo Porro *